玩家可以操作所有的妖怪，更有 25 只以上的 Boss 级妖怪登场，与《妖怪手表 2》一样，本作分为两个版本，分别为“赤猫团”与“白犬队”。

本作与初代和二代相比最大的不同点在于本作的类型为 3D 动作游戏，而且本作将支持网络通信，多人游戏。购买实体版的玩家，将获得赤猫团或白犬队的购入特典，与上一代“妖怪手表 2“互动，还将获得三只特别的妖怪。